Aeschi gehört zu den so genannten "zwölf Thunerkirchen", die laut Legende König Rudolf II von Hochburgund als Filialen der Wallfahrtskirche von Einigen gestiftet haben soll. Der Wahrheitsgehalt dieser schon im 15. Jahrhundert festgehaltenen Überlieferung ist zwar umstritten, doch scheint sie auf intensive Beziehungen zwischen dem Berner Oberland und Burgund zu verweisen. Der erste Kirchenbau entstand wahrscheinlich schon im 10. oder 11. Jahrhundert (Schiff), gefolgt von einem ersten Turm. Um die Wende des 13. zum 14. Jahrhundert wurde der neue, heutige Chor und ein Teil des Kirchenschiffs errichtet. Im zweiten Viertel des 14. Jahrhunderts entstanden die Wandmalereien im Schiff. Die Stadt Bern erwarb 1352 den Kirchensatz von Aeschi. 1489 fand eine Renovation der Kirche statt, doch grössere Bauarbeiten wurden erst 1517–1520 vorgenommen (Frutigbuch 1977; Schläppi/Stähli-Lüthi 1988). Damit stehen auch die Scheibenstiftungen von 1519 in Zusammenhang. Die Einführung der Reformation unter Bern erfolgte 1528 erst nach langwierigen Händeln. Sowohl im 17. und 18. Jahrhundert fanden zahlreiche Veränderungen der Kirche statt, unter denen neben der Inneneinrichtung die Fenstervergrösserungen bzw. der Ausbruch neuer Fenster mit der barocken Lichtdurchflutung sicher die tiefgreifendsten war. Kirchenrenovationen fanden sowohl im 19. wie im 20. Jahrhundert statt..
Die drei Scheiben in der Kirche von Aeschi gehören zeitlich und stilistisch zusammen. Ursprünglich müssen sie sich im Chor befunden haben. Von Mülinen beschreibt sie 1879 wie folgt: "... drei schöne alte Glasgemälde, nämlich zwei Heiligenbilder und eine sehr niedliche Aemterscheibe". Laut der Beschreibung von Verena Stähli (1969) befanden sich die drei alten Scheiben 1969 im Fenster n V.