Nach der Ermordung König Albrechts I. von Habsburg gelangte Habkern 1308 an Habsburg-Österreich und kurz darauf an das Kloster Interlaken; die Einwohner Habkerns waren von da an Gotteshausleute und der Kirche Goldiswil kirchgenössig. Bei der Reformation 1528 wurde Habkern, dessen Einwohner sich dem neuen Glauben erfolglos widersetzten, in die neue Kirchgemeinde Unterseen integriert, die bis anhin ebenfalls zu Goldiswil gehört hatte. 1565 findet sich der erste Hinweis auf eine Kirche in Habkern. 1621 wird dieses renoviert. Daniel Heinz, Münsterbaumeister in Bern, wird damit beauftragt. Die Obrigkeit in Bern steuert 50 Kronen an dieses Unternehmen (Zurbuchen-Dauwalder, 2016, S. 3). Aus diesem ersten Bau hat sich vermutlich ein Glasgemälde erhalten (BE_6801).
Erst 1665 wurde Habkern als selbständige Kirchgemeinde von Unterseen getrennt. Im Jahr darauf erfolgte unter dem ersten Pfarrer/Prädikanten Samuel Eyen der Kirchenbau durch Abraham I. Dünz. In die damals errichtete Kirche, welche die ältere, verlotterte Kapelle ersetzte, wurden die Glasgemälde der Gemeinde Habkern, der bernischen Venner und der beiden Seckelmeister, die sich in diesem Jahr im Amt ablösten, gestiftet. Die Standesscheibe Berns ist heute verloren. Die Seckelmeisterrechnungen Berns des Jahres 1666 belegen, dass Matthias Zwirn der ausführende Glasmaler war. Die Scheibe des Venners Abraham Henni ist zudem mit dem Monogramm Zwirns versehen.
1783 wurden neben neuen Kirchengestühlen auch neue Fenster für die Kirche Habkern geschaffen (Staatsarchiv Bern, Amtsrechnungen Unterseen 1783). 1909 wurde eine Standesscheibe Berns und eine Scheibe Habkerns mit dem Bannerträger Interlakens ausgeführt. 1958 entstanden zwei weitere Scheiben mit Stifterinschriften Habkerns und Berns. Paul Zehnder führte zu letzterer den Entwurf, Eugen Halter die Glasarbeit aus.